Der Schwerpunkt der historischen Sammlung liegt auf Kulturgut aus Stadt und Region St.Gallen. Besonders erwähnenswert sind die Zeugnisse der Stadt- und Textilgeschichte. Im Zusammenhang mit den Period Rooms im Museum, originalen Zimmern aus verschiedenen Regionen des Kantons, wurden Ausstattungs- und Alltagsgegenstände aus früheren Zeiten gesammelt wie Möbel, Geschirr, Textilien oder Kleidung. Auch die Bereiche Bauernmalerei, Sakralkunst und Kunsthandwerk – Schweizer Porzellan, Glasgemälde, Silber und Uhren – sind mit herausragenden Exemplaren vertreten.
Wurzelfigur aus dem Dr. Faust-Puppenspiel des St.Galler Puppentheaters, Hand- und Stabpuppe
Ikone Johannes der Vorläufer in der Wüste; Haus-Ikone
Ikone Heiliger Nikolaus Wundertäter; Triptychon; Reise-Ikone
Ikone Heiliger Nikolaus von Moshajsk; Triptychon; Reise-Ikone
Ikone Die Heilige Dreifaltigkeit (Alttestamentlich); Reise-Ikone, Amulett-Ikone
Ikone Christus Hoherpriester mit erweiterter Deesis; Reise-Ikone
Ikone Darstellung Mariae im Tempel; Reise-Ikone
Ikone Christi Höllenfahrt und Auferstehung; Osterikone; Reise-Ikone
